Das Leben in Berk, wo Drachen und Menschen friedlich zusammenleben, scheint perfekt, doch für Häuptling Hicks (Stimme im Original: Jay Baruchel) und seine Freunde wird es langsam eng – im doppelten Sinne: Nicht nur ist das Dorf mittlerweile hoffnungslos überfüllt, weil ständig neue Drachen hinzustoßen. Noch dazu machen einige kriegerische Stämme immer noch Jagd auf die feuerspeienden Echsen und haben deswegen den Drachenjäger Grimmel (F. Murray Abraham) engagiert. Und der heckt einen fiesen Plan aus: Mit Hilfe eines Tagschatten-Weibchens will er Hicks‘ Nachtschatten Ohnezahn, dem Alpha der Drachenpopulation von Berk, den Kopf verdrehen und ihn ablenken. Nach einer ersten Konfrontation mit Grimmel sieht Hicks keinen anderen Weg mehr, als mit seinem Stamm und den Drachen loszuziehen und die sagenumwobene geheime Welt zu finden, in der sie vor Drachenjägern in Sicherheit wären…